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植物非生物和病原胁迫响应的表观遗传调控机制——DNA甲基化

植物在长期的进化过程中形成了复杂的基因调控机制以适应各种环境条件,DNA甲基化就是其中一种。本篇文章将带领大家从植物DNA 甲基化的模式、DNA甲基化参与非生物和生物胁迫应答基因调控以及DNA甲基化介导的植物胁迫记忆三个方面来了解植物中的DNA甲基化。


植物DNA甲基化的模式


植物DNA甲基化是从头甲基化、维持甲基化和活性去甲基化的动态调节结果,这些活动由不同的酶催化,通过不同的途径作用于特定的基因组区域。植物中的甲基化可以发生在特定的胞嘧啶序列环境中,包括CG,CHG和CHH(其中H表示A,T或C)。


目前已知植物DNA甲基化的方式主要有两种,一种是从头甲基化,另一种是维持甲基化。三种不同类型的 DNA 甲基转移酶负责不同序列的甲基化,即MET1、CMT2/3、DRM2分别负责CG、CHG、CHH的甲基化。甲基化胞嘧啶的去甲基化由四种酶催化,包括REPRES-SOR OF SILENCING 1 (ROS1), DEMETER-LIKE 2 (DML2), DEMETER-LIKE 3 (DML3) and DEMETER (DME)。DNA甲基化模式大多是稳定的,在整个生命周期中持续存在,在非生物和生物胁迫或特定发育阶段会发生特定改变,而且这种改变是可遗传的

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图1  植物中胞嘧啶甲基化、去甲基化和甲基化维持的动力学以及相关的酶

植物DNA甲基化的生物学功能

DNA甲基化是重要的表观遗传修饰之一,广泛分布于常染色质的转座子区、转录不活跃基因的启动子区以及异染色质区,进而影响遗传信息的可获得性。

非生物胁迫下的DNA甲基化动态变

DNA甲基化在对环境刺激的反应中起着至关重要的作用。植物DNA甲基化会随着各种非生物胁迫条件而变化,包括高温、干旱、高盐碱等。


高温和干旱胁迫


高温和干旱是导致全球作物产量严重下降的主要气候制约因素之一。据报道,这两种胁迫均可诱导编码区或基因间区的过甲基化或去甲基化。


例如,油菜(Brassica Napus)耐高温品种Huyou 2的DNA甲基化程度高于敏感品种Fengyou 1;澳洲辐射松在高温胁迫期间S-腺苷甲硫氨酸(SAM)合酶和S-腺苷二氢半胱氨酸水解酶(SAHH)的蛋白丰度降低,导致DNA低甲基化水平。此外,两阶段干旱处理降低了紫花苜蓿(Medicago sativa)的DNA甲基化水平,其耐受性较单阶段干旱处理的紫花苜蓿有所提高。差异甲基化在锌指蛋白、DNA修复酶、氨基酸分解酶、植物存活相关基因和去甲基化转座子等基因区域广泛存在。

盐胁迫

盐胁迫是限制植物发育和作物生产力的另一主要非生物胁迫。干旱和盐胁迫下的3个水稻品种中基因体CG甲基化和远端启动子区CHH甲基化与基因表达呈正相关。大多数差异甲基化区域和差异表达基因(DMR-DEGs)具有品种特异性,表明DNA甲基化在水稻非生物胁迫响应中以品种特异性的方式起重要作用。DNA甲基化模式也受植株倍性水平的影响。低甲基化构象在四倍体水稻品种中普遍存在,四倍体水稻中的盐响应基因(包括与茉莉酸途径相关的基因)的表达相对更快且更高,从而使其具有耐盐性。


植物通过DNA甲基化对抗病原体


包括染色质重塑,DNA甲基化和组蛋白修饰在内的表观遗传过程对于调节植物对病原体感染的防御反应至关重要。DNA甲基化与基因表达之间的相关性非常复杂。在这里重点针对病原体的DNA甲基化描述了植物防御机制。


病毒

基因沉默在植物—病原体相互作用中的作用已得到很好的研究。PTGS和TGS基因沉默可作为植物应对病毒攻击的先天防御机制。宿主植物通过RNA介导的DNA甲基化(RdDM)作为对抗病毒感染的反击机制(图2),它会引起病毒编码区和启动子区域的从头甲基化,并抑制病毒微染色体的转录/复制。研究发现番茄对曲叶病毒(ToLCNDV)的耐受性与该病毒启动子区(基因间区,IR)和编码区(AC1)的高甲基化有关。此外,在拟南芥中发现RNA聚合酶V(PolV)在RdDM介导的病毒感染调节中具有重要作用。


病毒感染可以塑造植物基因组。甲基化组分析强调了DNA甲基化在病毒感染后调节植物基因表达模式中的作用。例如,在黄瓜花叶病毒(CMV)侵染烟草过程中,Argante基因启动子区和病原菌防御基因如苯丙氨酸解氨酶(PAL)和病程相关蛋白(PR)的甲基化水平降低,从而突出了DNA去甲基化对抗性信号传导的作用。值得注意的是,宿主植物基因组的表观遗传修饰可能会提供分子记忆以应对新病原体的攻击。

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图2 植物中DNA甲基化以及抑制病毒蛋白和甲基化途径组分相互作用的示意图


细菌

细菌感染后的植物DNA甲基化图谱表明DNA甲基化不仅发生在启动子区和基因本体区,还发生在可转座元件中。研究表明通过RdDM途径调节位于PRR / NLR基因远端区域的着丝粒周围TE会损害植物对细菌的防御。在拟南芥中研究发现DNA去甲基化酶ROS1的突变导致RMG1和RLP43的启动子高甲基化,这种变化使植物对Pst更加敏感。启动子区域甲基化模式的改变通常发生在防御相关基因,它可以调节基因的表达,从而决定宿主对细菌感染的反应。


细菌诱导的系统获得抗性(SAR)也可能会世代遗传。几项突变研究表明,细菌通过诱导水杨酸反应具有基于低甲基化的耐药性。例如,突变体MET1、drm1/drm2/cmt3、nrpd1、nrpd2、nrpe1、drd1、rdr2、rdr6和dcl2/3/4对Pst具有抗性。一方面,drm1/drm2/cmt3(ddc)三个突变体的低甲基化使植物对细菌产生抗性,另一方面,它使植物容易受到根癌农杆菌的攻击。值得注意的是,两个不同基因中的相同甲基化模式会改变对同一病原体的反应。


真菌

真菌感染会改变启动子和TES的DNA甲基化状态,从而影响基因的转录。一般来说,启动子区域的DNA甲基化抑制了基因的表达。例如,在水稻中,抗性 (R) 基因启动子中的TE甲基化通过控制基因的组织特异性表达来调节防御反应以及作物的产量损失。
DNA甲基化分析有助于研究拟南芥突变体在DNA甲基化、甲基化维持、去甲基化等不同过程中对真菌感染的调节作用。例如,拟南芥高甲基化三重突变体 rdd (ros1dml2dml3) 对尖孢镰刀菌的易感性增加。rdd 中的大多数下调基因在防御反应中具有已知的功能,并且在其启动子中包含多个TE。一般来说,RdDM缺陷突变体对坏死性病原体的易感性增强,对生物营养体的抗性增强。例如,不同的低甲基化拟南芥突变体对灰葡萄孢和黄瓜织球壳菌的易感性增加。在某些情况下,启动子区域的DNA高甲基化导致基因表达增加。例如,Pib是一种NLR类R基因,可对稻瘟病产生抗性,尽管其启动子甲基化程度很高,但该基因在感染叶片中高度表达。


植物胁迫记忆

植物在自然条件下不断受到各种环境压力,近年来,“压力记忆”成为植物对抗压力的有效机制。这种机制涉及DNA甲基化,染色质重塑,组蛋白标记等分子变化,这有助于植物在长期或短期内响应对环境胁迫诱导的应答或抗性。最近的研究指出这种获得抗性也可以是跨代遗传的,后者称为植物胁迫记忆或印记。


总结

在本文中主要讨论了非生物(温度、干旱和盐度)和生物(病毒、细菌和真菌)胁迫在诱导DNA甲基化状态改变中的影响(图3)。目前还存在一些需要解决的问题:(1)无处不在的DNA甲基化表达的成分如何被招募到基因组的特定位点;(2)这种特异性的信号和调节成分是什么;(3)真菌和细菌基因组的DNA甲基化如何调节发病机制;(4)如何选择DNA甲基化的目标区域(转座子或启动子)进行育种等。


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图3  胁迫诱导的植物全基因组DNA甲基化改变影响基因转录和植物反应的示意图


参考文献:

Arora H, Singh R K, Sharma S, et al. DNA methylation dynamics in response to abiotic and pathogen stress in plants. Plant Cell Reports, 2022: 1-14




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